事变日后14年,维安政府拟定了一个能一口气消灭兽族的计划,光子炸弹作战“Lightmass Offensive”,而为了这个计划,他们需要全联盟最能干的战士,因此,他们决定把牢中的马可斯放出来。讲述了新生代蜘蛛侠迈尔斯(沙梅克·摩尔 Shameik Moore 配音)携手蜘蛛格温(海莉·斯坦菲尔德 Hailee Steinfeld 配音),穿越多元宇宙踏上更宏大的冒险征程的故事。面临每个蜘蛛侠都会失去至亲的宿命,迈尔斯誓言打破命运魔咒,找到属于自己的英雄之路。而这个决定和蜘蛛侠2099(奥斯卡·伊萨克 Oscar Is aac 配音)所领军的蜘蛛联盟产生了极大冲突,一场以一敌百的蜘蛛侠大内战即将拉响!
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